In this thesis I studied the reproductive tactics of bank vole females and the mechanisms which determine the reproductive success in this species. The main findings are summarized in Table 1. Possible reproductive costs were assessed by manipulating reproductive effort of bank vole females during lactation. Enlargement of litter size decreased the success of the current breeding, but did not cause survival or fecundity costs for the breeding female.
Bank vole females seemed to adapt their litter size to their breeding environment (home range size), and this original litter size seemed to be the most successful one for producing the highest number of good quality offspring. Possibilities to increase reproductive effort with a number of offspring may be limited in saturated breeding populations of bank voles.
Furthermore, controlling the reproductive effort can also be advantageous for females, if increased allocation to survival and future breeding attempts maximizes their life-time reproductive success.
The spacing behaviour of bank vole females was clearly dependent on their reproductive state, so that females were strictly territorial only during the late part of the breeding. Intense competition for space during nursing can be a crucial factor in determining litter size and limiting parental effort to offspring (see above).
Kinship between females increased the size and the overlap of home ranges, and further, tolerance of juveniles. Decreased competition for reproductive resources and/ or reduced risk of infanticide might increase breeding success of related females, indicating that kin selection may act in the social system of the bank vole.
Risk of mustelid predation changed female breeding tactics. The optimality of a tactic may be related to predictable changes in predation risk.
However, the results did not support the hypothesis that delayed breeding is a response to long term cyclic changes in densities of voles and their main predators. We predict that optimality of the two opposite tactics, high effort
breeding and delayed breeding, is determined by the shape of the trade-off curve between survival of females and their reproductive effort.
TABLE 1. Possible reproductive costs or constraints of breeding success (A) and adaptive responses to them (B), and verifications of A and B in the thesis.
A. Reproductive B. Adaptations Verifications of A and B costs or constraints of
breeding success
Nursing of young Adapting litter size A.(i) Nursing of enlarged litters (lactation) to breeding decreased the survival and quality of
environment offspring (I) Intraspecific Occupation and A.(i) Size of home ranges and competition defence of food breeding success decreased with
territory nearest neighbour distance (N)
(ii) Defence of home ranges (space competition) was most intensive during the most critical breeding states (late pregnancy and nursing)
(II)
B.(i) Litter size increased with size of home range (I)
(ii) However, size of defended area did correlate with breeding success
(II)
Intraspecific Nepotism or A. See above
competition tolerance of relatives B. Home ranges overlapped more and breeding success was better if nearest neighbour was related (N) Risk of intraspecific Temporal variation A. Not studied
competition in reproductive B. Not verified (V)
effort
TABLE 1. (Continued)
B. Not verified: size of defended area or defending behaviour did not correlate with breeding success (II) A. Not studied
B. Possible: Females delayed their breeding or increased reproductive effort, but the success of these tactics was not determined (V)
I wish to thank my supervisor Hannu Ylonen, for all kind of support throughout this thesis. I am also grateful to Prof. Rauno Alatalo for superb help and encouragement. Valuable advice and criticism were also given by Jep Agrell, Rudy Boonstra, Joel S. Brown, Tim Caro, Jan Ekman, Matti Halonen, Lennart Hansson, Eero Helle, Pekka Helle, Heikki Henttonen, Taina Horne, Matti Hovi, Esa Huhta, Rolf A. Ims, Jukka Jokela, Arja Kaitala, Veijo Kaitala, Johanna Mappes, Johan Nelson, Richard S. Ostfeld, Antti Penttinen, Nina Peuhkuri, Jyrki Pusenius, Esa Ranta, Osmo Ratti, Pirkko Siikamaki, Jukka Suhonen, Jussi Viitala and Jerry 0. Wolff. Especially, I thank my co-worker Esa Koskela, without whom this thesis would have never been finished at a given time. I also thank the staff of Konnevesi Research Station, Jouni Berg, Risto Latvanen, Ulla Latvanen, Eeva-Liisa Pakarinen, Helvi Poikolainen, Mirja Poikolainen, Jyrki Raatikainen, Antti Sirkka, Raija Tiihonen, and all other persons who have helped me in the field. Stockholm University and Tvarrninne Zoological Research Station provided good working facilities during the part of the study. My family, wife Johanna Mappes and daughter Hanna Mappes, and Tuula Mappes, Detlef Mappes, Outi Mappes, Mirja Mappes and Antero Mappes are acknowledged for the great mental support.
The dissertation was financially supported by the Academy of Finland (to
Hannu Ylonen) and by the grants from the Alfred Kordelin Foundation, Jenny
and Antti Wihuri Foundation, Nordisk Forskerutdanningsakademi, and
University of Jyvaskyla.
YHTEENVETO
Metsämyyrän lisääntymistaktiikat ja -menestys
Elinkiertoteorian keskeinen oletus on, että lisääntyminen aiheuttaa yksilölle kustannuksia (Williams 1966). Kustannushypoteesin mukaan panostus nykyi
seen lisääntymiseen voi vaikuttaa yksilön myöhempään lisääntymismenestyk
seen. Tämän lisäksi lisääntymistaktiikoiden optimaalisuutta säätelevät kom
promissit (engl. trade-offs) eri elinkiertoparametrien välillä, sekä yksilön sisäiset (esim. fysiologiset) ja ulkoiset rajoitteet (esim. kilpailu muiden yk
silöiden kanssa ja predaatioriski) (Stearns 1976, Roff 1992). Näiden kustannus
ten, kompromissien ja rajoitteiden oletetaan säätelevän iteroparisen yksilön lisääntymistaktiikoiden valintaa, esim. maturoitumisikää, lisääntymiskertojen määrää ja lisääntymispanostusta. Väitöskirjani osatutkimuksissa olen kokeel
lisesti selvittänyt, miten erilaiset, lähinnä ulkoiset rajoitteet ja kustannukset vaikuttavat metsämyyränaaraan
Clethrionomys glareoluslisääntymistaktiikoiden valintaan. Lisäksi olen pyrkinyt selvittämään, onko valittu taktiikka ollut optimaalinen siinä ympäristössä, missä se on valittu.
Poikuekoon vaihtelun ja lisääntymiskustannusten välistä suhdetta tut
kimme kokeellisesti manipuloimalla naaraiden poikuekokoa. Naaraan alku
peräistä poikuekokoa joko kasvatettiin kahdella ("lisätyt") tai vähennettiin kah
della ("vähennetyt"), ja sen lisäksi osa naaraiden poikueista jätettiin ennalleen ("kontrolli"). Poikuekoon kasvattaminen ei nostanut tuotettujen rekryyttien määrää, vaan lisätyt poikueet olivat kuukauden iässä keskimäärin yhtä suuria kuin kontrollipoikueet. Manipulointi vaikutti poikasten painonkehitykseen siten, että lisätyt olivat merkitsevästi kevyempiä ja vähennetyt painavampia kuin kontrollipoikaset. Nuorten painoerot eri koeryhmien välillä tasoittuivat syksyä kohti, mutta olivat tilastollisesti merkitseviä vielä kahden kuukauden 1assa. Manipulaatio ei vaikuttanut poikasten säilyvyyteen vieroitusiästä syksyyn. Poikuemanipulaatio ei myöskään näyttänyt aiheuttavan kustan
nuksia emoille. Esimerkiksi emojen paino ja säilyvyys sekä myöhemmin tuotetun poikueen koko ja menestys eivät eronneet eri koeryhmien välillä.
Naaraan liikkuma-alan koko korreloi positiivisesti sen synnyttämän poi
kasmäärän kanssa. Tämä voi viitata siihen, että naaraan valloittaman territo
rion koko korreloi positivisesti myös lisääntymiseen tarvittavan ravinnon määrän kanssa. Naaraat eivät kuitenkaan muuttaneet liikkuma-alansa kokoa suhteessa poikuekoon keinotekoiseen muutokseen. Ilmeisesti naaraat synnyt
tävät sen määrän poikasia, minkä pystyvät parhaiten kasvattamaan siinä ym
päristössä, missä ne elävät. Tiukka tilakilpailu lisääntyvien naaraiden välillä saattaa olla se mekanismi, joka rajoittaa naaraiden kykyä lisätä panostusta poikuekoon muuttuessa.
Metsämyyränaaraan lisääntymismenestykseen vaikuttaa olennaisesti
lajin sisäinen tilakilpailu. Naaraan valtaama territorio on olennainen
25
lisääntymisresurssi joka turvaa riittävän ravinnon saannin (Ostfeld 1985) ja/tai suojaa poikasia toisilta naarailta, jotka saattavat tappaa poikasia (Wolff 1993).
Naaraiden tilankäyttöä ja territoriaalisuutta tutkimme lisääntymissyklin eri vaiheissa, ennen tiineyttä, tiineyden alussa, tiineyden lopulla sekä imetyksen aikana. Lisäksi selvitimme, miten tilankäyttö ja -puolustus vaikutti naaraiden lisääntymisnestykseen. Tilankäyttöä selvitimme elävänäpyynneillä ja tilan
puolustusta käytöskokeilla. Kokeissa havainnoitiin naaraan käyttäytymistä vierasta lisääntymiskuntoista naarasta kohtaan, joka tuodaan keskelle sen terri
toriota. Tulokset osoittivat, että naaraiden liikkuma-alojen päällekkäisyys laski ja territorion koko (alue, joka oli ainoastaan naaraan omassa käytössä, engl.
exclusive space) kasvoi lisääntymisen loppua kohti. Naaraat suhtautuivat myös agressiivisemmin vieraita naaraita kohtaan tiineyden loppuvaiheessa ja imetyksen aikana. Alueen puolustus näytti myös korreloivan naaraan territo
rion koon kanssa. Naaraat muuttuivat siis selvästi territoriaalisiksi vasta lisääntymisyklinsä loppuvaiheessa. Tämä voi olla edullista sekä riittävän ravinnon turvaamisen että poikasten suojaamisen kannalta. Naaraiden käytöksen ei kuitenkaan voitu osoittaa korreloivan selkeästi niiden lisäänty
mismenestyksen, esimerkiksi pesästä lähteneiden poikasten määrän kanssa.
Yksilöiden väliset sukulaissuhteet voivat olennaisesti vaikuttaa yk
silöiden väliseen kilpailusuhteeseen (Hamilton 1963, 1964). Sukulaisvalin
tateorian mukaan resurssien jakamista (uhrautumista ja/ tai yhteistyötä) edes
auttavat geenit voivat yleistyä nimenomaan sukulaisryhmissä. Tutkimme kokeellisesti sukulaissuhteiden vaikutusta metsämyyränaaraiden väliseen ti
lakilpailuun ja edelleen naaraiden lisääntymismenestykseen. Koepopulaatiois
sa, jotka koostuivat toisilleen vieraista naaraista, lisääntyvien naaraiden liik
kuma-alat olivat merkitsevästi vähemmän päällekkäin kuin vastaavissa suku
laispopulaatioissa. Ei-sukulaisnaaraiden liikkuma-alat olivat myös pienemmät ja niiden lisääntymismenestys huonompi, mikäli niiden liikkuma-alat sijaitsivat lähellä toisiaan. Menestys korreloi kuitenkin merkitsevästi vain liikkuma-alo
jen läheisyyden, ei liikkuma-alojen koon kanssa. Tämä havainto ei tue hypo
teesia siitä, että lisääntymismenestystä laskee nimenomaan kilpailu ravintore
sursseista. Sen sijaan poikasten tappaminen saattoi olla yleisempää ei-suku
laisnaaraiden välillä. Tätä tukevat myös tulokset siitä, että juuri pesästä lähteneet nuoret välttelivät vanhoja ei-sukua olevia naaraita ja niiden liikkuma
aloja.
Myyrien elinympäristö Keski- ja Pohjois-Fennoskandiassa vaihtelee säännöllisen syklisesti. Myyräyksilön säilymiseen ja lisääntymiseen ratkaise
vasti vaikuttavat tekijät, mm. saalistuksen voimakkuus ja kilpailu, sekä lajin sisäinen että ulkoinen, vaihtelevat ennustettavasti 3-4 vuoden sykleissä.
Varsinkin myyräsykleihin liittyvän kannan huipun ja romahduksen aikaan predaatioriski ja/tai kilpailu saatavat aiheuttaa merkittäviä kustannuksia tai rajoitteita lisääntyville yksilöille. Pyrimme faktorikokeella selvittämään kah
den metsämyyrän ympäristössä keskeisesti vaihtelevan riskitekijän, spesialis
timaapetojen saalistuksen ja lajin sisäisen kilpailun vaikutusta yksilöiden lisääntymistaktiikoihin. Molempia riskitekijöitä manipuloimme epäsuorasti kärpän ja/tai myyrän hajulla. Predaatioriski laski lisääntyvien myyrien osuut
ta merkitsevästi. Sen sijaan populaatiotiheydellä ei ollut vaikutusta
lisäänty-miseen. Nuoret naaraat näyttivät kyllä lisääntyvän korkean tiheyden aikana hiukan heikommin kuin talvehtineet. Naaraan iällä ei sen sijaan ollut vaiku
tusta sen reaktioon predaatioriskiin. Predaatioriskillä ja populaatiotiheydellä ei ollut myöskään yhteisvaikutusta. Kummatkaan koetekijät eivät vaikuttaneet koiraiden sukupuoliseen kuntoon. Korkean populaatiotiheyden aikana lisääntyneillä naarailla poikueet olivat suurempia kuin alhaisen tiheyden aikana lisääntyneillä. Myös predaatioriski näytti suurentavan poikuekokoa.
Naaraan paino korreloi positiivisesti poikueen koon kanssa, sen sijaan ikä ei vaikuttanut poikasten määrään. Naaraat näyttivät siis "valitsevan" riskiym
päristössä lisääntymispanostuksen kannalta kahden vastakkaisen taktiikan välillä; ne joko jättivät lisääntymättä tai tuottivat suuria poikueita. Tämä tak
tiikoiden valinta voi selittyä sillä, että lisääntymispanostuksen ja säilyvyyden välinen trade-off käyrä on kovera (ks. yksityiskohdat osajulkaisu V). Tulokset tukevat myös hypoteesia siitä (Ylönen 1989), että metsämyyränaaraat saattavat yrittää siirtää lisääntymistään lyhyiden ennustettavasti ohi menevien riskikau
sien yli. Havaittujen lisääntymistaktiikoiden optimaalisuutta, esimerkiksi tak
tiikan vaikutusta naaraan säilyvyyteen tai myöhempään lisääntymismenestyk
seen, emme voineet kokeessa kuitenkaan testata.
27
REFERENCES
Bell, G. 1980: The costs of reproduction and their consequences. - Am. Nat.
116: 45-76.
Bell, G. & Koufopanou, V. 1986: The cost of reproduction. - Oxford Surv. Evol.
Biol. 3: 83-131.
Brown, G. E. & Brown, J. A. 1993: Do kin always make better neighbours?: the effects of territory quality. - Behav. Ecol. Sociobiol. 33: 225-231.
Bujalska, G. 1985: Regulation of female maturation in Clethrionomys species, with special reference to an island population of C. glareolus. - Ann.
Zool. Fennici 22: 331-342.
Cooke, P. D., Taylor, P. D., Francis, C. M. & Rockwell, R. F. 1990: Directional selection and clutch size in birds. -Am. Nat. 136: 261-267.
Cushing, B. S. 1985: Estrous mice and vulnerability to weasel predation. -Ecology 66: 1976-1978.
Gliwicz, J. 1989: Individuals and populations of the bank vole in optimal and insular habitats. - J. Anim. Ecol. 58: 237-247.
Gustafsson, L. & Sutherland, W. J. 1988: The cost of reproduction in the collared flycatcher Ficedula albicollis. - Nature 335: 813-815.
Hamilton, W. D. 1963: The evolution of altruistic behaviour. - Am. Nat. 97:
354-356.
Hamilton, W. D. 1964: The genetic evolution of social behaviour. 1-11. - J.
Theor. Biol. 12: 1-52.
Hanski, I., Hansson, L. & Henttonen, H. 1991: Specialist predators, generalist predators, and the microtine rodent cycle. - J. Anim. Ecol. 60: 353-367.
Hanski, I., Turchin, P., Korpimaki, E. & Henttonen, H. 1993: Population oscillations of boreal rodents: regulation by mustelid predators leads to chaos. - Nature 364: 232-235.
Hogstedt, G. 1980: Evolution of clutch size in birds: adaptive variation in relation to territory quality. - Science 210: 1148-1150.
Kawata, M. 1987: Pregnancy failure and suppression by female-female interaction in closed populations of the red-backed vole, Clethrionomys rufocanus bedfordiae. - Behav. Ecol. Sociobiol. 20: 89-97.
Koponen, T. 1970: Age structure in sedentary and migratory populations of the Norwegian lemming, Lemmus lemmus (L.), at Kilpisjarvi in 1960. -Ann. Zool. Fennici 7: 141-187.
Korpimaki, E., Norrdahl, K & Rinta-Jaskari, T. 1991: Responses of stoats and least weasels to fluctuating food abundances: is the low phase of the vole cycle due to mustelid predation? - Oecologia 88: 552-561.
Linden, M. & M0ller, P. 1989: Cost of reproduction and covariation of life history traits in birds. - Trends Ecol. Evol. 4: 367-371.
Magnhagen, C. 1990: Reproduction under predation risk in sand goby, Pomatoschistus minutus, and the black goby, Gobius niger: the effect of age and longevity. - Behav. Ecol. Sociobiol. 26: 331-335.
Mallory, F. F. & Brooks, R. J. 1980: Infanticide and pregnancy failure:
reproductive strategies in the female collared lemming (Dicrostynx groenlandicus). - Biol. Reprod. 22: 192-196.
Nakata, K. 1984: Factors affecting litter size in the red-backed vole, Clethrionomys rufocanus, with special emphasis on population phase. -Res. Popul. Ecol. 26: 221-234.
Ostfeld, RS. 1985: Limiting resources and territoriality in microtine rodents. -Am. Nat. 126: 1-15.
Pettifor, RA., Perrins, C. M. & McCleery, RH. 1988: Individual optimization of clutch size in great tits. - Nature 336: 160-162.
Reznick, D. 1985: Costs of reproduction: an evaluation of the empirical evidence. - Oikos 44: 257-267.
Roff, D. R 1992: The evolution of life histories. Chapman & Hall, New York.
Rozenfeld, F. M. & Denoel, A. 1994: Chemical signals involved in spacing behaviour of breeding female bank voles. - J. Chem. Ecol. 20:803-813.
Schaffer, W. D. 1974: Selection for optimal life histories: The effects of age structure. - Ecology 5: 291-303.
Sinervo, B., Doughty, P., Huey, R. B. & Zamudio, K. 1992: Allometric engineering: A causal analysis of natural selection on offspring size. -Science 258: 1927-1930.
Stearns, S. C. 1976: Life-history tactics: a review of the ideas. - Q. Rev. Biol. 51:
3-47.
Stearns, S. C. 1992: The Evolution of Life Histories. Oxford University Press, Oxford.
Tuomi, J. 1990: On clutch size and parental survival. - Oikos 58: 387-389.
Williams, G. C. 1966: Adaptation and Natural Selection. Princeton University Press, Princeton, N.J.
Wolff, J. 0. 1993: Why are female small mammals territorial? - Oikos 68: 364-370.
Ylonen, H. 1989: Weasels Mustela nivalis suppress reproduction in cyclic bank
voles Clethrionomys glareolus. - Oikos 55: 138-140.
ORIGINAL PAPERS
I
Reproductive costs and litter size in the bank vole
by
Tapio Mappes, Esa Koskela & Hannu Ylonen
Proc. R. Soc. Lond. B (1995) 261, 19-24
https://doi.org/10.1098/rspb.1995.0111
https://www.jstor.org/stable/50041
Territorial behaviour and reproductive success of bank vole Clethrionomys glareolus females
by
Esa Koskela, Tapio Mappes & Hannu Ylonen
Journal of Animal Ecology 1997, 66,341-349
https://www.jstor.org/stable/5980
III
Different demography of friends and strangers: an experiment on the impact of kinship and familiarity in Cletlzrionomys glareolus
by
Hannu Ylonen, Tapio Mappes & Jussi Viitala
Oecologia 83:333-337, 1990
Reproduced with permission of Springer Verlag, Berlin https://doi.org/10.1007/BF00317556
https://www.researchgate.net/publication/226820346
Higher reproductive success among kin groups of bank voles Clethrionomys glareolus
by
Tapio Mappes, Hannu Ylonen & Jussi Viitala
Ecology 76 (4), 1995, pp. 1276-1282
Reproduced with permission of Ecological Society of America https://doi.org/10.2307/1940934
V
Reproductive effort of bank vole females in a risky environment by
Mappes, T. & Ylonen, H.
Evolutionary Ecology, 1997, 11, 591-598
https://doi.org/10.1007/s 10682-997-1514-1
https://www.researchgate.net/publication/22634 7782